Il primo nucleo delle collezioni museali si forma agli inizi dell’Ottocento ma il Museo viene istituito ufficialmente alla fine di quel secolo, grazie ai lasciti di Andrea Manera e Pacifico Scomazzetto.
Dagli inizi del Novecento le donazioni si intensificano, incrementando considerevolmente il patrimonio artistico e storico dell’istituto. Ora ospita la sezione archeologica che documenta le antiche origini della Città, la pinacoteca in cui sono esposti dipinti che vanno dal XV secolo all’età contemporanea (tra cui spiccano le opere di Luca Giordano, Bernardo Strozzi e Bernardo Bellotto), la sez. Cornaro con dipinti, documenti e oggetti personali della regina, il tesoro della cattedrale, la sez. Duse con bozzetti scenografici, lettere autografe, ritratti e abiti di scena della Divina e la sez. Freya Stark con alcuni suoi oggetti eccentrici e numerose fotografie dalla stessa scattate.